Avian malaria, haematocrit, and body condition in invasive wetland passerines settled in southwestern Spain

Abstract

Avian malaria and related haemosporidian parasites can negatively impact fitness in many songbirds. Research on the malaria infection and its physiological costs on their avian hosts is heavily skewed toward native passerines, with exotic species underrepresented. However, introduced species may carry on and spread new pathogens to native species, and play a role on parasite transmission cycle in invaded bird communities as pathogen reservoir. Here, we molecularly assess the prevalence and diversity of haemosporidian parasites in three introduced wetland passerines (the Red Avadavat Amandava amandava, the Yellow-crowned Bishop Euplectes afer, and the Common Waxbill Estrilda astrild) captured during the same season in southwestern Spain. We also explored the relation between parasite infection, body condition, haematocrit, and uropygial gland volume. We detected an overall parasite prevalence of 3.55%, where Common Waxbills showed higher prevalence (6.94%) than Red Avadavats (1.51%). None Yellow-crowned Bishops were infected with haemosporidians. Almost 60% of infections were caused by Leucocytozoon, and about 40% by Plasmodium. We identified four unique lineages of Plasmodium and three of Leucocytozoon. Moreover, 91% of the identified host–parasite interactions represented new host records for these haemosporidian parasites. Parasite infection was not related to body condition, haematocrit, and uropygial gland volume of the wetland passerines. Haematocrit values varied seasonally among bird species. Additionally, haematocrit was positively related to body condition in the Yellow-crowned Bishops, but not in the other species. Red Avadavats had higher haematocrit levels than Yellow-crowned Bishops, whereas Common Waxbills showed the lower haematocrit values. The uropygial gland volume was positively correlated with body condition in all bird species. Common Waxbills showed higher uropygial gland volumes related to their body size than birds from other two species. These outcomes highlight the importance of exotic invasive species in the transmission dynamics of haemosporidian parasites.

La malaria aviar y los parásitos hemosporidianos relacionados pueden tener un impacto negativo en el estado físico de muchas aves cantoras. La investigación sobre la infección por malaria y sus costos fisiológicos en sus huéspedes aviares está fuertemente sesgada hacia los paseriformes nativos, con especies exóticas subrepresentadas. Sin embargo, las especies introducidas pueden continuar y propagar nuevos patógenos a las especies nativas y desempeñar un papel en el ciclo de transmisión del parásito en las comunidades de aves invadidas como reservorio de patógenos. Aquí, evaluamos molecularmente la prevalencia y diversidad de parásitos hemosporidios en tres paseriformes de humedales introducidos (el Avadavat rojo Amandava amandava, el obispo de corona amarilla Euplectes afer y el Waxbill común Estrilda astrild) capturados durante la misma temporada en el suroeste de España. También exploramos la relación entre la infección parasitaria, la condición corporal, el hematocrito y el volumen de la glándula uropigial. Detectamos una prevalencia general de parásitos del 3,55%, donde Common Waxbills mostró una mayor prevalencia (6,94%) que Red Avadavats (1,51%). Ninguno de los obispos de corona amarilla estaba infectado con hemosporidios. Casi el 60% de las infecciones fueron causadas por Leucocytozoon y alrededor del 40% por Plasmodium. Identificamos cuatro linajes únicos de Plasmodium y tres de Leucocytozoon. Además, el 91% de las interacciones huésped-parásito identificadas representaron nuevos registros de huéspedes para estos parásitos hemosporidios. La infección parasitaria no estuvo relacionada con la condición corporal, el hematocrito y el volumen de la glándula uropigial de los paseriformes de humedales. Los valores de hematocrito variaron estacionalmente entre las especies de aves. Además, el hematocrito se relacionó positivamente con la condición corporal en los obispos de corona amarilla, pero no en las otras especies. Los avadavats rojos tenían niveles de hematocrito más altos que los obispos de corona amarilla, mientras que los picos de cera comunes mostraban valores de hematocrito más bajos. El volumen de la glándula uropigial se correlacionó positivamente con la condición corporal en todas las especies de aves. Los Waxbills comunes mostraron mayores volúmenes de glándulas uropigiales en relación con el tamaño de su cuerpo que las aves de otras dos especies. Estos resultados resaltan la importancia de las especies exóticas invasoras en la dinámica de transmisión de los parásitos hemosporidios.